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Ce roman retrace la vie d'une indienne Cherokee nommée Colombe-de-pluie depuis l'enfance jusqu'à l'âge d'une femme mûre. Tout commence dans son petit village de La caille dans le sud-est des Etats-Unis, où une poignée d'hommes vivent une vie simple en harmonie avec la nature et leurs croyances, pourtant le sorcier du village du nom de Vison est témoin de quatre présages que lui et les siens mettent du temps à interpréter, tout ce qu'ils savent est qu'il s'agit de mauvais présages qui n'annoncent rien de bon.
En effet leurs craintes se justifient au long de l'histoire. Habitués à leur vie saine en accord avec la nature, rythmée par des règles sociales justes et ancestrales, qui déterminent les liens qui unissent les membres du village entre eux ainsi que les droits de succession et les mariages ; habitués aux conflits incessant avec les tribus rivales des alentours et aux alliances avec d'autres tribus, confinés dans ce mode de vie ils ne peuvent concevoir l'ampleur du désastre dont ils vont être les funestes victimes. D'autant plus que les dit présages sont très espacés dans le temps. Ainsi la vie ne s'arrête pas dans le village de La caille, et Colombe-de-pluie évolue comme toute jeune fille.
De l'enfance, elle passe à l'adolescence et commence à apprendre son futur rôle de femme qui consiste, comme dans de nombreuses sociétés tribales et patriarcales, à tenir une maison et à s'occuper de l'éducation de sa descendance. Quand arrive le jour de sa demande en mariage. C'est Vison, le sorcier du village qui demande la main de la jeune fille à ses parents parce qu'il à déceler en elle une grande intelligence. La famille flattée d'un tel honneur incite gentiment Colombe-de-pluie à accepter, ce qu'elle fait. Pourtant malgré la gentillesse de son époux et de sa première femme, elle ne parvient pas à ressentir l'amour. C'est alors que loup-qui-trotte neuveu de Vison et guerrier émérite du village enflamme le cœur de la jeune femme. Le divorce est accordé et le mariage aussitôt célébré. De cette union naissent plusieurs enfants qui font la joie du jeune couple.
Alors baignés dans une démesurée félicité, l'ombre qui n'avait cessé de planer sur le village se met à obscurcir ce doux tableau. Des informations venues du sud disent que des dieux sont arrivé par la mer dans de grandes maisons flottantes. La panique s'empare de tous les membres de la tribu. Ils ne savent qui sont ces êtres mai bien vite ils se rendent compte qu'il ne s'agit nullement de Dieux mais bien d'hommes qui meurent comme eux des maladies qu'ils ont apportés avec eux du vieux continent. Le trouble message annoncé par les présages se clarifie. Toutes les tribus sont contaminées par la variole une maladie jusque là inconnue. Ils tentent alors de limiter les dégâts en évinçant les malades des autres membres de la tribu, mais rien n'y fait, ni les prières ni les remèdes. Colombe de pluie est à son tour contrainte de quitter les siens et demeure longtemps à l'écart avec ses deux enfants dont l'un mourra.
Quand finalement elle guérit de façon presque inexplicable, elle retourne au village. Mais personne, le village est désert. Elle retrouve tout de même une âme encore en vie qui lui explique que les survivants ont reconstruit un village ailleurs.
Heureuse d'être sauve et parmi les siens, l'histoire se termine sur le retour de Loup-qui-trotte que tous croyait enlevé par les colons. toutefois malgré la liesse qui entoure à nouveau tous ces rescapés, la crainte de revoir les colons débarquer sur les rives du nouveau monde.